Sau một màn trình diễn ấn tượng ở cấp độ câu lạc bộ, Dzagoev được gọi vào đội tuyển Nga để chuẩn bị cho trận đấu ở vòng loại World Cup 2010 gặp đội tuyển Đức vào ngày 11 tháng 10 năm 2008[9]. Anh có trận ra mắt khi vào sân ở đầu hiệp hai khi mới 18 tuổi và 116 ngày và trở thành cầu thủ trẻ nhất từng ra sân cho đội tuyển Nga, và là cầu thủ trẻ thứ hai được triệu tập sau đồng đội Igor Akinfeev.[10] Dzagoev đã bị la ó sau khi anh dắt bóng qua được thủ môn René Adler nhưng sút trúng cột dọc.[11]

Sau trận, huấn luyện viên Guus Hiddink nói, "Cậu ấy có khả năng bắt nhịp với trận đấu rất tốt. Alan là một cầu thủ rất thông minh với khả năng tạo ra những đường chuyền chết người. Cậu ấy đã chứng tỏ điều ấy ở Đức một lần nữa."[12] Tuy nhiên, Dzagoev lại không vui với trận thua, cho rằng đây là một thất bại.[12]

Dzagoev được HLV Dick Advocaat triệu tập vào đội tuyển Nga tham dự Euro 2012. Tại giải đấu này, anh đã lập một cú đúp trong chiến thắng 4-0 trước Cộng hòa Séc ở lượt trận đầu tiên và ghi được một bàn thắng vào lưới của đội tuyển Ba Lan ở lượt trận thứ hai của bảng A. Tuy nhiên, đội tuyển Nga đã rời Euro 2012 sau khi để thua Hy Lạp với tỉ số 0-1 ở lượt trận cuối cùng.

Dzagoev được huấn luyện viên Fabio Capello triệu tập tham dự World Cup 2014 diễn ra tại Brasil, giải đấu mà anh đã góp mặt trong cả ba trận vòng bảng trước các đối thủ Bỉ, Algérie và Hàn Quốc, tuy nhiên đội tuyển Nga đã rời giải ngay sau đó với chỉ vỏn vẹn 1 điểm.

Tại World Cup 2018 diễn ra tại quê nhà Nga, trong lượt trận đầu bảng A gặp Ả Rập Xê Út, Dzagoev bị chấn thương do căng cơ ở giữa hiệp 1 và Denis Cheryshev ra sân nhường chỗ cho anh, chung cuộc Nga thắng Ả Rập Xê Út với tỉ số 5-0. Anh không thể tiếp tục góp mặt trong 2 trận còn lại giữa Ai Cập và Uruguay. Đến trận tứ kết gặp Croatia, anh mới được trở lại sân từ băng ghế dự bị ở những phút cuối hiệp 2. Đội tuyển Nga sau đó dừng bước ở vòng đấu này sau thất bại trước Croatia ở loạt sút luân lưu 11m.